Метаболический стресс эритроцитов индуцирует глутатионилирование гемоглобина

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Метаболический стресс, вызванный недостатком глюкозы, существенно влияет на состояние эритроцитов, в которых гликолиз является основным путем производства АТФ. Гипогликемия может быть как физиологической, возникающей при голодании и больших физических нагрузках, так и патологической, сопровождающей ряд заболеваний, таких как сахарный диабет. В данной работе нами охарактеризовано состояние изолированных эритроцитов при метаболическом стрессе, вызванном отсутствием глюкозы. Установлено, что 24 ч инкубации эритроцитов в безглюкозной среде, имитирующей плазму крови, приводит к снижению уровня АТФ в 2 раза относительно соответствующего временного контроля. По-видимому, наблюдаемое при этом увеличение размера клеток и повышение внутриклеточной концентрации ионов Na+ связано с нарушением работы ионных транспортеров из-за падения концентрации АТФ. При недостатке глюкозы в среде в изолированных эритроцитах не изменялся уровень ни ионов Ca2+, ни активных форм кислорода (АФК), ни оксида азота (NO), в то время как уровень основного низкомолекулярного тиола клеток глутатиона (GSH) снижался почта в 2 раза. Выявлено, что метаболический стресс изолированных эритроцитов, несмотря на отсутствие роста АФК, индуцирует глутатионилирование гемоглобина. Это связано с недостатком АТФ, что приводит к снижению уровня восстановленного GSH за счет ингибирования его синтеза, а также, вероятно, со снижением концентрации NADPH, необходимого для восстановления окисленного глутатиона (GSSG) и для деглутатионилирования белков. Таким образом, метаболический стресс эритроцитов индуцирует глутатионилирование гемоглобина, не связанное с ростом АФК. Этот процесс может иметь важное физиологическое значение, так как глутатионилирование гемоглобина изменяет его сродство к кислороду.

Об авторах

П. И. Зарипов

Институт молекулярной биологии им. В.А. Энгельгардта Российской академии наук; Биологический факультет, Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова

Email: irina-pva@mail.ru
Россия, 119991, Москва; Россия, 119234, Москва

Ю. Д. Кулешова

Институт молекулярной биологии им. В.А. Энгельгардта Российской академии наук

Email: irina-pva@mail.ru
Россия, 119991, Москва

Ю. М. Полуэктов

Институт молекулярной биологии им. В.А. Энгельгардта Российской академии наук; Национальный медицинский исследовательский центр нейрохирургии им. акад. Н.Н. Бурденко

Email: irina-pva@mail.ru
Россия, 119991, Москва; Россия, 125047, Москва

С. В. Сидоренко

Биологический факультет, Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова

Email: irina-pva@mail.ru
Россия, 119234, Москва

О. К. Кван

Национальный медицинский исследовательский центр нейрохирургии им. акад. Н.Н. Бурденко

Email: irina-pva@mail.ru
Россия, 125047, Москва

Г. В. Максимов

Биологический факультет, Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова

Email: irina-pva@mail.ru
Россия, 119234, Москва

В. А. Митькевич

Институт молекулярной биологии им. В.А. Энгельгардта Российской академии наук

Email: irina-pva@mail.ru
Россия, 119991, Москва

А. А. Макаров

Институт молекулярной биологии им. В.А. Энгельгардта Российской академии наук

Email: irina-pva@mail.ru
Россия, 119991, Москва

И. Ю. Петрушанко

Институт молекулярной биологии им. В.А. Энгельгардта Российской академии наук

Автор, ответственный за переписку.
Email: irina-pva@mail.ru
Россия, 119991, Москва

Список литературы

  1. Franco R.S. (2012) Measurement of red cell lifespan and aging. Transfus. Med. Hemotherapy. 39, 302–307. https://doi.org/10.1159/000342232
  2. Moura P.L., Hawley B.R., Mankelow T.J., Griffiths R.E., Dobbe J.G.G., Streekstra G.J., Anstee D.J., Satchwell T.J., Toye A.M. (2018) Non-muscle myosin II drives vesicle loss during human reticulocyte maturation. Haematologica. 103, 1997–2007. https://doi.org/10.3324/haematol.2018.199083
  3. Ovchynnikova E., Aglialoro F., Von Lindern M., Van Den Akker E. (2018) The shape shifting story of reticulocyte maturation. Front. Physiol. 9, 829. https://doi.org/10.3389/fphys.2018.00829
  4. Mohanty J.G., Nagababu E., Rifkind J.M. (2014) Red blood cell oxidative stress impairs oxygen delivery and induces red blood cell aging. Front. Physiol. 5, 84. https://doi.org/10.3389/fphys.2014.00084
  5. Tang H., Ho H., Wu P., Chen S., Kuypers F.A., Cheng M., Chiu D.T. (2015) Inability to maintain GSH pool in G6PD-deficient red cells causes futile AMPK activation and irreversible metabolic disturbance. Antioxid. Redox Signal. 22, 744–759. https://doi.org/10.1089/ars.2014.6142
  6. Mamillapalli C., Tentu R., Jain N.K., Bhandari R. (2019) COPD and type 2 diabetes. Curr. Respir. Med. Rev. 15, 112–119. https://doi.org/10.2174/1573398X15666190211155640
  7. Vasileiadis I., Alevrakis E., Ampelioti S., Vagionas D., Rovina N., Koutsoukou A. (2019) Acid-base disturbances in patients with asthma: a literature review and comments on their pathophysiology. J. Clin. Med. 8, 563, https://doi.org/10.3390/jcm8040563
  8. Sircar M., Bhatia A., Munshi M. (2016) Review of hypoglycemia in the older adult: clinical implications and management. Can. J. Diabetes. 40, 66–72. https://doi.org/10.1016/j.jcjd.2015.10.004
  9. UK Hypoglycaemia study group (2007) Risk of hypoglycaemia in types 1 and 2 diabetes: effects of treatment modalities and their duration. Diabetologia. 50, 1140–1147. https://doi.org/10.1007/s00125-007-0599-y
  10. van Wijk R., van Solinge W.W. (2005) The energy-less red blood cell is lost: erythrocyte enzyme abnormalities of glycolysis. Blood. 106, 4034–4042. https://doi.org/10.1182/blood-2005-04-1622
  11. Pandey K.B., Rizvi S.I. (2011) Biomarkers of oxidative stress in red blood cells. Biomed. Pap. 155, 131–136. https://doi.org/10.5507/bp.2011.027
  12. Miwa S. (1983) Hereditary disorders of red cell enzymes in the embden-meyerhof pathway. Am. J. Hematol. 14, 381–391. https://doi.org/10.1002/ajh.2830140410
  13. Koralkova P., van Solinge W.W., van Wijk R. (2014) Rare hereditary red blood cell enzymopathies associated with hemolytic anemia ‒ pathophysiology, clinical aspects, and laboratory diagnosis. Int. J. Lab. Hematol. 36, 388–397. https://doi.org/10.1111/ijlh.12223
  14. Lang F., Abed M., Lang E., Föller M. (2014) Oxidative stress and suicidal erythrocyte death. Antioxid. Redox Signal. 21, 138–153. https://doi.org/10.1089/ars.2013.5747
  15. Gilbert H.F. (2006) Molecular and cellular aspects of thiol-disulfide exchange. Adv. Enzymol. Relat. Areas Mol. Biol. 63, 69–172.
  16. Poluektov Y.M., Petrushanko I.Yu., Undrovinas N.A., Lakunina V.A., Khapchaev A.Y., Kapelko V.I., Abramov A.A., Lakomkin V.L., Novikov M.S., Shirinsky V.P. (2019) Glutathione-related substances maintain cardiomyocyte contractile function in hypoxic conditions. Sci. Rep. 9, 4872. https://doi.org/10.1038/s41598-019-41266-2
  17. Mieyal J.J., Gallogly M.M., Qanungo S., Sabens E.A., Shelton M.D. (2008) Molecular mechanisms and clinical implications of reversible protein S-glutathionylation. Antioxid. Redox Signal. 10, 1941–1988. https://doi.org/10.1089/ars.2008.2089
  18. Petrushanko I.Yu., Yakushev S., Mitkevich V.A., Kamanina Y.V., Ziganshin R.H., Meng X., Anashkina A.A., Makhro A., Lopina O.D., Gassmann M. (2012) S-glutathionylation of the Na,K-ATPase catalytic α subunit is a determinant of the enzyme redox sensitivity. J. Biol. Chem. 287, 32195–32205. https://doi.org/10.1074/jbc.M112.391094
  19. Giustarini D., Dalle-Donne I., Milzani A., Braconi D., Santucci A., Rossi R. (2019) Membrane skeletal protein S-glutathionylation in human red blood cells as index of oxidative stress. Chem. Res. Toxicol. 32, 1096–1102. https://doi.org/10.1021/acs.chemrestox.8b00408
  20. Brinkmann C., Neumann E., Blossfeld J., Frese S., Orthmann P., Montiel G., Bloch W., Brixius K. (2011) Influence of glycemic status and physical fitness on oxidative stress and the peroxiredoxin system in the erythrocytes of non-insulin-dependent type 2 diabetic men. Exp. Clin. Endocrinol. Diabetes. 119, 559–564. https://doi.org/10.1055/s-0031-1279712
  21. Yousefzade G., Nakhaee A. (2012) Insulin-induced hypoglycemia and stress oxidative state in healthy people. Acta Diabetol. 49, 81–85. https://doi.org/10.1007/s00592-011-0311-z
  22. Pompeo G., Girasole M., Cricenti A., Boumis G., Bellelli A., Amiconi S. (2010) Erythrocyte death in vitro ind-uced by starvation in the absence of Ca2+. Biochim. Biophys. Acta. 1798, 1047–1055. https://doi.org/10.1016/j.bbamem.2010.02.002
  23. Nemkov T., Qadri S.M., Sheffield W.P., D’Alessandro A. (2020) Decoding the metabolic landscape of pathophysiological stress-induced cell death in anucleate red blood cells. Blood Transfus. 130, 130‒142. https://doi.org/10.2450/2020.0256-19
  24. Van Cromvoirt A.M., Fenk S., Sadafi A., Melnikova E.V., Lagutkin D.A., Dey K., Petrushanko I.Yu., Hegemann I., Goede J.S., Bogdanova A. (2021) Donor age and red cell age contribute to the variance in lorrca indices in healthy donors for next generation ektacytometry: a pilot study. Front. Physiol. 12, 639722. https://doi.org/10.3389/fphys.2021.639722
  25. Petrushanko I., Bogdanov N., Bulygina E., Grenacher B., Leinsoo T., Boldyrev A., Gassmann M., Bogdanova A. (2006) Na-K-ATPase in rat cerebellar granule cells is redox sensitive. Am. J. Physiol. Regul. Integr. Comp. Physiol. 290, 916–925. https://doi.org/10.1152/ajpregu.00038.2005
  26. Petrushanko I.Yu., Bogdanov N.B., Lapina N., Boldyrev A.A., Gassmann M., Bogdanova A.Yu. (2007) Oxygen-induced regulation of Na/K ATPase in cerebellar granule cells. J. Gen. Physiol. 130, 389–398. https://doi.org/10.1085/jgp.200709783
  27. Mitkevich V.A., Kretova O.V., Petrushanko I.Yu., Burnysheva K.M., Sosin D.V., Simonenko O.V., Ilinskaya O.N., Tchurikov N.A., Makarov A.A. (2013) Ribonuclease binase apoptotic signature in leukemic kasumi-1 cells. Biochimie. 95, 1344–1349. https://doi.org/10.1016/j.biochi.2013.02.016
  28. Yamamoto A., Saito N., Yamauchi Y., Takeda M., Ueki S., Itoga M., Kojima K., Kayaba H. (2014) Flow cytometric analysis of red blood cell osmotic fragility. SLAS Technol. 19, 483–487. https://doi.org/10.1177/2211068214532254
  29. Slatinskaya O.V., Zaripov P.I., Brazhe N.A., Petrushanko I.Yu., Maksimov G.V. (2022) Changes in the conformation and distribution of hemoglobin in the erythrocyte upon inhibition of Na+/K+-ATPase activity. Biophysics. 67, 726–733. https://doi.org/10.1134/S0006350922050189
  30. Makhro A., Huisjes R., Verhagen L.P., Mañú-Pereira M. del M., Llaudet-Planas E., Petkova-Kirova P., Wang J., Eichler H., Bogdanova A., van Wijk R. (2016) Red cell properties after different modes of blood transportation. Front. Physiol. 7, 288. https://doi.org/10.3389/fphys.2016.00288
  31. Fedorov D.A., Sidorenko S.V., Yusipovich A.I., Parshina E.Y., Tverskoi A.M., Abramicheva P.A., Maksimov G.V., Orlov S.N., Lopina O.D., Klimanova E.A. (2021) N/ imbalance contributes to gene expression in endothelial cells exposed to elevated NaCl. Heliyon. 7, e08088. https://doi.org/10.1016/j.heliyon.2021.e0808810.1016/j.heliyon.2021.e08088
  32. Zhang R., Xiang Y., Ran Q., Deng X., Xiao Y., Xiang L., Li Z. (2014) Involvement of calcium, reactive oxygen species, and ATP in hexavalent chromium-induced damage in red blood cells. Cell. Physiol. Biochem. 34, 1780–1791. https://doi.org/10.1159/000366378
  33. Suh S., Kim J.H. (2015) Glycemic variability: how do we measure it and why is it important? Diabetes Metab. J. 39, 273‒282. https://doi.org/10.4093/dmj.2015.39.4.273
  34. Cryer P.E., Axelrod L., Grossman A.B., Heller S.R., Montori V.M., Seaquist E.R., Service F.J. (2009) Evaluation and management of adult hypoglycemic disorders: an endocrine society clinical practice guideline. J. Clin. Endocrinol. Metab. 94, 709–728. https://doi.org/10.1210/jc.2008-1410
  35. Szadkowska A., Czyżewska K., Pietrzak I., Mianowska B., Jarosz-Chobot P., Myśliwiec M. (2018) Hypoglycaemia unawareness in patients with type 1 diabetes. Pediatr. Endocrinol. Diabetes Metab. 24, 126–134. https://doi.org/10.5114/pedm.2018.80994
  36. Silbert R., Salcido-Montenegro A., Rodriguez-Gutierrez R., Katabi A., McCoy R.G. (2018) Hypoglycemia among patients with type 2 diabetes: epidemiology, risk factors, and prevention strategies. Curr. Diab. Rep. 18, 53. https://doi.org/10.1007/s11892-018-1018-0
  37. Vega-Cano S., Cordero-Vázquez E., Mestre-Torres J. (2021) Hipoglucemia como forma de presentación de infiltración hipofisaria por un linfoma. Med. Clínica. 156, 362–363. https://doi.org/10.1016/j.medcli.2020.01.040
  38. Wang J., Zhu C.-K., Yu J.-Q., Tan R., Yang P.-L. (2021) Hypoglycemia and mortality in sepsis patients: a systematic review and meta-analysis. Heart Lung. 50, 933–940. https://doi.org/10.1016/j.hrtlng.2021.07.017
  39. Salehi M., Vella A., McLaughlin T., Patti M.-E. (2018) Hypoglycemia after gastric bypass surgery: current concepts and controversies. J. Clin. Endocrinol. Metab. 103, 2815–2826. https://doi.org/10.1210/jc.2018-00528
  40. Amiel S.A. (2021) The consequences of hypoglycaemia. Diabetologia. 64, 963–970. https://doi.org/10.1007/s00125-020-05366-3
  41. Papachristoforou E., Lambadiari V., Maratou E., Makrilakis K. (2020) Association of glycemic indices (hyperglycemia, glucose variability, and hypoglycemia) with oxidative stress and diabetic complications. J. Diabetes Res. 2020, 7489795. https://doi.org/10.1155/2020/7489795
  42. Rogers T.B., Lokuta A.J. (1994) Angiotensin II signal transduction pathways in the cardiovascular system. Trends Cardiovasc. Med. 4, 110–116. https://doi.org/10.1016/1050-1738(94)90062-0
  43. Kosower N.S., Zipser Y., Faltin Z. (1982) Membrane thiol-disulfide status in glucose-6-phosphate dehydrogenase deficient red cells. relationship to cellular glutathione. Biochim. Biophys. Acta. 691, 345–352. https://doi.org/10.1016/0005-2736(82)90424-2
  44. Craescu C.T., Poyart C., Schaefferll C., Garel M.-C., Kisterp J., Beuzard Y. (1986) Covalent binding of glutathione to hemoglobin. II. Functional consequences and structural changes reflected in NMR spectra. J. Biol. Chem. 261, 14710–14716.
  45. Metere A., Iorio E., Scorza G., Camerini S., Casella M., Crescenzi M., Minetti M., Pietraforte D. (2014) Carbon monoxide signaling in human red blood cells: evidence for pentose phosphate pathway activation and protein deglutathionylation. Antioxid. Redox Signal. 20, 403–416. https://doi.org/10.1089/ars.2012.5102
  46. Colombo G., Dalle-Donne I., Giustarini D., Gagliano N., Portinaro N., Colombo R., Rossi R., Milzani A. (2010) Cellular redox potential and hemoglobin S-glutathionylation in human and rat erythrocytes: a comparative study. Blood Cells. Mol. Dis. 44, 133–139. https://doi.org/10.1016/j.bcmd.2009.11.005
  47. Perutz M.F. (1970) Stereochemistry of cooperative effects in haemoglobin: haem–haem interaction and the problem of allostery. Nature. 228, 726–734. https://doi.org/10.1038/228726a0
  48. Rubino F.M. (2021) The redox potential of the β-93-cysteine thiol group in human hemoglobin estimated from in vitro oxidant challenge experiments. Molecules. 26, 2528. https://doi.org/10.3390/molecules26092528
  49. Fenk S., Melnikova E.V., Anashkina A.A., Poluektov Y.M., Zaripov P.I., Mitkevich V.A., Tkachev Y.V., Kaestner L., Minetti G., Mairbäurl H. (2022) Hemoglobin is an oxygen-dependent glutathione buffer adapting the intracellular reduced glutathione levels to oxygen availability. Redox Biol. 58, 102535. https://doi.org/10.1016/j.redox.2022.102535
  50. Chen H.-J.C., Lin W.-P., Chiu S.-D., Fan C.-H. (2014) Multistage mass spectrometric analysis of human hemoglobin glutathionylation: correlation with cigarette smoking. Chem. Res. Toxicol. 27, 864–872. https://doi.org/10.1021/tx5000359
  51. Collins J.-A., Rudenski A., Gibson J., Howard L., O’Driscoll R. (2015) Relating oxygen partial pressure, saturation and content: the haemoglobin–oxygen dissociation curve. Breathe (Sheff). 11, 194–201. https://doi.org/10.1183/20734735.001415
  52. Ghezzi P. (2013) Protein glutathionylation in health and disease. Biochim. Biophys. Acta. 1830, 3165–3172. https://doi.org/10.1016/j.bbagen.2013.02.009
  53. Radosinska J., Vrbjar N. (2021) Erythrocyte deformability and Na,K-ATPase activity in various pathophysiological situations and their protection by selected nutritional antioxidants in humans. Int. J. Mol. Sci. 22, 11 924. https://doi.org/10.3390/ijms222111924

Дополнительные файлы


© П.И. Зарипов, Ю.Д. Кулешова, Ю.М. Полуэктов, С.В. Сидоренко, О.К. Кван, Г.В. Максимов, В.А. Митькевич, А.А. Макаров, И.Ю. Петрушанко, 2023